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Theses Year : 2002

Evolution of Wolbachia-induced cytoplasmic incompatibility

Evolution de l’incompatibilité cytoplasmique associée à la bactérie Wolbachia

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Sylvain Charlat

Abstract

Cytoplasmic incompatibility (CI) is a phenomenon associated with the endocellular bacterium Wolbachia, which is very common in arthropods. CI is expressed by the early death of embryos resulting from crosses between infected males and uninfected females, while viability is normal if the female carries the same bacteria, or if the male himself is not infected. The molecular mechanisms are currently unknown, but this phenomenon can be described by a model with two functions, toxin / antidote model: the “toxin” (called mod, for “modification”) would be produced by Wolbachia and deposited in the maturing spermatozoa, inducing the death of the embryos, unless the bacteria are also present in the fertilized egg, producing an “antidote” (called resc, for “rescue”). Due to the mod function, uninfected females are sterilized by infected males present in the population. On the contrary, because of the resc function, infected females are not sterilized. Because Wolbachia is transmitted only by females, along with the cytoplasm of the egg, CI allows it to invade and persist in host populations. The phylogenetic diversity of Wolbachia is manifested by a phenotypic diversity of mod and resc functions. On the one hand, different variants can exhibit different "mod intensities", that is, kill a greater or lesser proportion of the progeny in crosses between infected males and uninfected females. On the other hand, different variants can be mutually incompatible, showing that the mod and resc functions interact in specific ways. This thesis focuses on the evolutionary processes underlying this diversity, studied by a combination of theoretical and experimental approaches. From the theoretical analysis, we show that compatibility types (mod / resc pairs) may evolve in a two-step process. The first involves neutral variations of the mod function, not subject to selection because mod is only expressed in males. The second step involves the selection of new resc functions. The experimental approach is based on the confrontation, after cytoplasmic injection into the model species Drosophila simulans, of bacterial variants that are closely related but evolving naturally in different hosts. Our results suggest that variants that are close but distinguishable by standard molecular markers may be partially or totally incompatible. We are also interested in the consequences of secondary loss of CI (phenotype [mod-]) on the stability of Wolbachia / host associations. Our results suggest that in Drosophila simulans and Drosophila yakuba species, the absence of CI does not necessarily induce loss of infection.
L’incompatibilité cytoplasmique (IC) est un phénomène lié à la bactérie endocellulaire Wolbachia, très répandue chez les Arthropodes. L’IC s’exprime par la mort précoce des embryons issus des croisements entre mâles infectés et femelles non infectées, alors que la viabilité est normale si la femelle porte la même bactérie, ou si le mâle lui-même n’est pas infecté. Les mécanismes moléculaires sont actuellement inconnus, mais ce phénomène peut être décrit par un modèle à deux fonctions, de type poison/antidote : le “poison” (appelé mod, pour “modification”) serait produit par Wolbachia et déposé dans les spermatozoïdes en cours de maturation, induisant la mort des embryons, à moins que la bactérie ne soit également présente dans l’œuf fécondé, produisant un “antidote” (appelé resc, pour “rescue”). Du fait de la fonction mod, les femelles non infectées sont stérilisées par les mâles infectés présents dans la population. Au contraire, du fait de la fonction resc, les femelles infectées ne sont pas stérilisées. Wolbachia étant, transmise uniquement par voie femelle, avec le cytoplasme de l’œuf, l’IC lui permet d’envahir les populations hôtes et de s’y maintenir. La diversité phylogénétique des Wolbachia se manifeste par une diversité phénotypique des fonctions mod et resc. D’une part, différents variants peuvent présenter différentes “intensités de mod”, c'est-à-dire tuer une plus ou moins grande proportion de la descendance dans les croisements entre mâles infectés et femelles non infectées. D’autre part, différents variants peuvent être réciproquement incompatibles, démontrant que les fonctions mod et resc interagissent de manière spécifique. Le présent mémoire porte sur les processus évolutifs sous-jacents à cette diversité, étudiés par une combinaison d’approches théoriques et expérimentales. De l’analyse théorique, il ressort que les types de compatibilité (les paires mod /resc) peuvent évoluer selon un processus en deux étapes. La première implique des variations neutres de la fonction mod, non soumises à sélection car mod n’est exprimée que chez les mâles. La deuxième étape implique la sélection de nouvelles fonctions resc. L’approche expérimentale est fondée sur la confrontation, après injection cytoplasmique au sein de l’espèce modèle Drosophila simulans, de variants bactériens étroitement apparentés mais évoluant à l’état naturel dans des hôtes différents. Nos résultats suggèrent que des variants proches mais distinguables par les marqueurs moléculaires en usage peuvent être partiellement ou totalement incompatibles. Nous nous intéressons également aux conséquences d’une perte secondaire de l’IC (phénotype [mod-]) sur la stabilité des associations Wolbachia / hôtes. Nos résultats suggèrent que chez les espèces Drosophila simulans et Drosophila yakuba, l’absence d’IC n’induit pas nécessairement la perte de l’infection.
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Cite

Sylvain Charlat. Evolution de l’incompatibilité cytoplasmique associée à la bactérie Wolbachia. Evolution [q-bio.PE]. Université Paris 6 - Pierre et Marie Curie, 2002. Français. ⟨NNT : ⟩. ⟨tel-03077380⟩
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